«Появление симбиоза» (De la symbiose)

Страсбург, ноябрь 1878 г.

A. de Bary

Когда я пытался найти тему для этой конференции, я

изучал два растения, которые живут в особых отношениях. Этот

натолкнул меня на мысль поговорить о наблюдениях, касающихся диссим-

одноименные организмы, которые живут вместе, в симбиозе, как мы

можно назвать эти ассоциации. Нынешняя озабоченность

предметом, но также и соображением, что подобные отношения

стали хорошо известны за последние 10 лет,

являются факторами, позволяющими считать их представляющими общий интерес. Таким образом, это разговор будет рассмотрением таких симбиозов, а именно, совместное проживание организмов с разными названиями. я решил выбрать эту тему, несмотря на то, что темы на

наши встречи должны касаться современных проблем, критики

и история методов, используемых в науке и обучении. В презентация текущих результатов исследований, безусловно, также будет представляет общий интерес. Я расскажу в основном о наблюдениях.

во-первых, потому что природа этих ассоциаций легче наблюдать, а также потому, что соответствующие явления найденные в животном мире, уже известны людям в прессе о ней можно прочитать в популярной книге, написанной [Пьер-Жозеф] ван Бенеден: Животные-паразиты и однокашники. У меня не будет времени много говорить на эту тему в ограниченное время, которое у меня есть, поэтому я просто укажу основные баллов и объясните их хорошими примерами. Самый известный и изысканный пример симбиоз — холопаразитизм, состояние, при котором животное или растение рождается, живет и умирает в организме, принадлежащем разные виды. Этот организм становится домом для паразит и обеспечивает паразита всем его питанием. Одним словом, это его хозяин, и поскольку паразит достигает своего питание либо из тела хозяина, либо из пищи он потребляет, он живет за счет организма. Отношения быть Между паразитом и его хозяином, как мы знаем, очень много разных, особенно в отношении зависимости одного от другого. Некоторые паразиты полностью зависят от разных хозяев это может варьироваться в зависимости от стадии их развития. Это в случае Cestoda (ленточных червей) или ржавчинных грибов на Berberis, Boraginaceae и Poaceae. С другой стороны, некоторые паразиты могут жить с очень разными хозяевами, но могут также в определенные периоды своей жизни живут без хозяев. Это случай нескольких кровососущих насекомых, некоторых грибов и несколько насекомых-паразитов. Мускардин гриб (Botrytis bassii), например, не щадит никаких видов насекомых когда встречает их в нужный момент. Однако он также может свободно растут, без хозяина, и производит споры, которые доходить до новых жертв. Между эти два крайних случая. Еще один момент, который следует учитывать в отношении отношений между-между паразитами и их хозяевами — негативный эффект, который первый имеет второй во время разработки. Антагонизм, борьба, должно происходить между двумя, в зависимости от питания поглощение паразита. Ход и исход этого боя могут сильно отличаться. Иногда паразиты практически не влияют на хозяева, например у нескольких рыб. С другой стороны, болезнь паразит может немедленно вызвать смерть, как и случай заражения людей трихинеллезом или инфицированного картофеля пользователя Phytophthora. Однако существуют разные отношения между между другими организмами. Они похожи на тунеядство и являются часто относят к этой категории, но они существенно разные. Многие мелкие животные питаются более крупными животными. их отходы: отслаивающийся эпидермис, перья, волосы и т. д. Так обстоит дело с некоторыми видами Trichodectes и Филоптери; они могут питаться слизью кожи рыб, например Аргули. Это мутуалисты ван Бенедена; они в отношения взаимного усиления со своими хозяевами. Живя избавляясь от отходов своих хозяев, они заботятся о его гигиене. Другие мелкие животные живут рядом с более крупными животными для кормления. от крошек, падающих со стола богатых, от остатков еды, которые более крупный достал для себя.

Это комменсалы ван Бенедена.

Ясно, что между всеми этими отношениями существует сходство —

корабли и строгий паразитизм; есть еще промежуточные степени.

В царстве растений две последние категории менее распространены.

пн. Однако при внимательном изучении были обнаружены механизмы, которые

близок к мутуализму ван Бенедена с эпифитами, которые

очень хорошо представлены в тропическом мире сотнями

орхидей и ароидов. Эти растения прикрепляются к коре

дерева и использовать продукты, полученные в результате отшелушивания

лаять. Мы находим эти взаимодействия повсюду в этой стране,

как мох, растущий на коре, не говоря уже о более мелких

виды — растения, которые предпочитают жить в

кора, некоторые не предпочитают определенные породы деревьев,

другие предпочитают один вид.

Все растения с хлорофиллом очень независимы от своего

хозяину относительно их пищевых процессов. Мы могли самое большее

считают эти эпифитные организмы комменсалами своих

растения-хозяева; но этот термин может применяться ко всем не-

паразитические растения, растущие в том же месте, в той степени, в которой

они разделяют углекислый газ, воду и питательные вещества

с земли. Используя строгое определение ван Бенеденом

комменсализм, он не может существовать в царстве растений.

Этого достаточно, чтобы продемонстрировать, что строгих правил не существует.

аллели между явлениями, наблюдаемыми в двух царствах.

Кроме того, среди растений есть дополнительные ассоциации.

между видами с разными названиями, которые не могут быть отнесены к

категории, упомянутые ранее. Связь между

Азолла и Анабаена, как упоминалось в начале этого

Talk — такой пример.

Азолла — это название рода папоротниковых растений, которые выглядят как

большие листовые мхи, которые растут на поверхности воды как

ряска (Lemnaceae) делает. Стебель очень разветвленный

и связан с обильными корнями, и имеет два ряда листьев, которые

расположены близко друг к другу и ориентированы горизонтально на водной поверхности.

лицо. Каждый лист состоит из двух долей, наложенных друг на друга и

разложить по поверхности воды. Несмотря на исключительную репутацию

Культурность, строение этого растения принципиально не отличается

от других растений, ведущих аналогичный образ жизни. На нижнем

поверхность (ориентированная к воде) в верхней доле листа,

есть небольшое отверстие, ведущее в относительно просторную полость,

который покрыт специальными волосками. В этой полости живет синяя

зеленые водоросли, состоящие из одного ряда цилиндрических клеток,

удлиненный и заключенный в желатиновую оболочку, как это характерно.

характерны для нескольких групп Nostocaceae и особенно для

Анабаена. Когда листья умирают, Анабаена внутри тоже

умирает, согласно тому, что мы могли наблюдать. Там

других водорослей в этой полости нет. Как этот необычный гость,

без исключения введите каждый лист и откуда он берется

от? Его нельзя найти вне растения, на листьях.

взрослого или даже у входа в полость. Это только

найдено еще в одном месте: немного ниже конца

ветвь, которая все еще растет в длину, как у других растений того же семейства, и дает новые листья и новые ветви. Этот

конечность изогнутая и по форме напоминает крючок, ориентированный вверх. А

вогнутое пространство расположено чуть ниже и окружено

структуры, которые дадут начало листьям и ветвям.

В этом вогнутом пространстве также обитает Анабаена. Это находится

чуть ниже конца молодой развивающейся ветви, и

Анабаэна немедленно оказывается в указанном месте. В

молодые листья контактируют с водорослями; верхняя доля

плоский вначале, но затем выпуклость в виде кольцевого

бусинка быстро разрастается и своим отверстием образует полость. В виде

как только эта выпуклость начинает формироваться, часть водорослей попадает в ловушку

в центре и растет внутри полости. Когда стебель выдвигается,

эта часть листвы, содержащая Anabaena, отделяется от ее

первое место. Я уже сказал вам, что это взаимодействие было

впервые описан [Георгом] Меттениусом и [Эдуардом] Страсбургером

и что они не нашли ни листа без полости, ни полости

без Анабаены. Следующая часть не менее интересна.

Мы знаем четыре вида азоллы, которые очень похожи, но

четко очерчены различиями в плодоношении. Два

из этих видов очень распространены в Америке и Австралии;

третий — в Австралии, Азии и Африке; четвертый,

Насколько нам известно, ограничивается районом Нила [реки]. В целом

этих видов, и во всех исследованных образцах мы

нашел эту связь с Анабаеной, как описано, и полностью

идентичны во всех деталях. Таким образом, пока невозможно

различать виды Anabaena согласно Azolla в

которые они были найдены.

Есть ряд случаев, когда виды тесно связаны между собой.

Эд к Азолла-Анабаэне, обычно описываемой как Носток,

живут в наземных растениях, также в полостях, но всегда с меньшим

закономерность, чем в описанном примере. Они могут отсутствовать или

может прийти извне на более поздних стадиях развития.

Я хочу сослаться только в качестве примера на корни саговников.

Это растение растет медленно и в относительно молодом возрасте начинает

разовьется толстый стержневой корень, который разветвляется внутри и на

земля, как и другие корни. В основе рута — не

знать, всегда ли это так — одна или две пары корней

отрасли развиваются. Как правило, а может быть, всегда, они растут постоянно.

наклонно вверх, ветвление, изменение направления один раз или

дважды, а на конечностях образуют лаконичные выпуклости.

Точно так же дихотомически разветвленные корни появляются позже, часто

в изобилии и очень близко друг к другу, на ветвях

стержневого корня и разложите по земле. Часто, но не

всегда Носток может войти между ячейками дихото-

сильно разветвленные корни; за этим следуют конкретные изменения

в строении корневой ветви. Под корой парен-

формируется химический слой, практически не отличающийся от корней у

отсутствие Nostoc. Вскоре этот слой превращается в арочную конструкцию.

туре, удерживаемой тонкими прядями, между которыми расположены большие

пробелы. Нити представляют собой удлиненные клетки паренхимы.

слой. Пространства заполнены обильно растущими водорослями.

Это опять же специфическая ассоциация; мы знаем ряд

другие, но они не так примечательны. Есть одна форма растительности, обширная группа, сложная.

представленный тысяч видов, который представляет собой ассоциацию двух или

три разных вида, которые тоже могут существовать только благодаря этому

ассоциация. Я говорю об организмах, известных как ли-

ченс. Среди них вы наверняка знаете оленьих лишайников.

и исландский мох. Все также видели, как, особенно

в горах они могут обильно покрывать поверхности

камни, торф и стволы деревьев.

Большинство из нас узнали в школе, что лишайники — это криптогамы.

и их метод плодоношения в точности совпадает с методом плодоношения аско-

грибки-мицеты. Их строение также очень похоже, за исключением

что они всегда содержат клетки с хлорофиллом, которые есть у грибов

не иметь. Из-за этой специфики лишайники могут ассимилировать

углекислый газ, объясняющий их способность жить на голых камнях

или другие субстраты, лишенные органических соединений. Грибы

лишенные хлорофилла требуют органических соединений.

Масса зеленых клеток, характеризующих лишайники, имела

самая необычная судьба в истории науки, пока не была

продемонстрировали 10 лет назад, что на самом деле они не являются частью

растение, имеющее такое же вегетативное и плодовое тело, как и

грибок. Это водоросли, которые живут и растут вместе с

грибы, которые не могут существовать без этой единственной ассоциации. А

определенные виды грибов и определенные виды водорослей создают

в уникальном сообществе конкретный лишайник; без этой ассоциации-

ции лишайника не существовало бы. Если споры лишайника,

которые производятся обильно, засеваются при благоприятных условиях

В условиях растут и быстро погибают только мелкие грибки. Грибы

могут развиться до лишайников, только если они связаны с правильным

водоросль. Каждый вид лишайникового гриба ассоциируется только с несколькими

виды или только с одним видом водорослей; среди этих грибов,

многие родственные виды могут образовывать эти ассоциации.

Однако количество водорослей меньше, чем количество

грибов, которые могут производить лишайники, и меньше, чем количество

соответствующие лишайники; потому что согласно [Агустину]

Из отчетов Шталя ясно, что один единственный вид водорослей может

может использоваться несколькими или, возможно, многими видами грибов для образования

многие виды лишайников. Мне придется вернуться к этой теме, чтобы

обсудить формы ассоциации и отношения между

между ассоциированными видами.

При более внимательном рассмотрении описываемых явлений

выше, мы находим у азолл и саговников, а также у

лишайники, интимные ассоциации разных видов, но никогда

организация, которая соответствует одной из категорий, описанных в

начало этого исследования. По причинам, которые у меня уже есть

объяснил, мы не можем строго говорить о комменсализме или

паразитизм.

Анабаэна Азоллы и Носток цикас

корни живут в определенных местах, но они не живут в

за счет хозяев; нет даже свидетельств того, что они

воспользоваться ими. Nostoc of Cycas может процветать до

целостно в воде, даже не имея этого общежития. Когда мы

искусственно изолировал его, Анабаена Азоллы тоже казалась

жить в воде без живого хозяина, что еще не проверено. Теоретически это можно предположить априори для

Anabaena, как и для формы Nostoc. Не только потому, что

они имеют ту же структуру, что и растения с хлорофиллом, который

могут жить без органических соединений, но еще и потому, что мы

знать много структур, которые выглядят в точности как они, которые

означает, что существует много видов Nostoc и Anabena, которые

не растут в жилых помещениях, а свободно прозябают в

в воде или на земле.

Термин мутуализм лучше всего подходит для определения жизни

Ностока, о котором мы только что говорили, если мы примем это

хозяин и паразит полезны для одного и другого, т.е.

друг другу несколько одолжений. Однако сомнительно, что есть

взаимные преимущества для партнеров. Мы можем однозначно сказать что

они не причиняют друг другу значительного вреда, потому что, если бы это было

В этом случае ассоциации не существовало бы. Вполне вероятно, что

хозяин по-разному защищает маленькие водоросли. Но сейчас

у нас нет доказательств взаимной выгоды, которую они могли бы

позволить друг другу.

Польза отношений для лишайниковых партнеров

варьируется, но также отличается от наблюдаемых отношений

у животных. Без особых ошибок, но только для

их очень мало, можно ли говорить о настоящем тунеядстве. Это

поскольку грибок поселяется в водорослях или на них,

меньший партнер и живет за его счет. Но даже в лучшем

Сценарий, термин «паразитизм» не совсем точен. Для большинства

у лишайников отношения совсем другие. Водоросли могут

обычно живут одни. Мы можем не только искусственно изолировать его, но и

наблюдаем его самостоятельный рост и размножение, но мы также

часто встречаются в природе лишайниковые водоросли, не являющиеся частью

лишайник. С грибком лишайника дело обстоит иначе. Это

не может развиваться сама по себе, как уже было сказано, и умирает

быстро, если не найдет водоросли. Чтобы расти и развиваться,

гриб нуждается в ассимиляции углекислого газа водорослей. Тем не мение,

он не просто остается внутри водорослей или на них, он окружает их своими

тело, разрастаясь настолько широко, что у большинства лишайников оно

составляет большую часть общей массы. Водоросль представляет собой только

небольшая часть, одна десятая, а может и меньше. Согласно этому тому,

гриб будет хозяином, а водоросли —

жилец. Но выживание хозяина зависит от арендатора — это так.

что обычно бывает в реальной жизни. Арендатору дается лучшее

заботы; не только не тормозит его рост, но даже лучше

чем в одиночестве; его рост согласован с этим

хозяина. Наконец, глубоко проникнув в твердую породу,

хозяин отвечает за прикрепление тела к субстрату,

но также для обеспечения необходимыми компонентами вулканического пепла

в совместное хозяйство.

Мы не можем продолжать обсуждение чрезвычайно интересных

подробности относительно структуры лишайников и экономики, но должны ограничивать

обсуждение того, что уже было сказано, добавив, что

существует множество разнообразных явлений, касающихся жизни, чтобы-

совокупность организмов разных видов, которые связаны

с паразитизмом, мутуализмом и т. д. Они слишком разнообразны и

сложный для разнесения по категориям. Паразитизм, мутуализм и лихенизм — особые случаи в этом учреждении ассоциаций.

ассоциации, в которых термин «симбиоз» служит общим обозначением

сценарий. Хотим ли мы различать основные категории? Мы

предлагают две категории: симбиоз антагонистов, в котором

партнеры борются друг с другом, и мутуалистический симбиоз

в котором есть взаимная выгода для симбионтов, но

и здесь мы снова не можем определить точные границы.

Границы четко не определены, если мы хотим различать-

создавать ассоциации симбионтов, которые строго объединены для

общая выгода в отличие от тех, которые мы можем сгруппировать под

срок общительности. Примеры последних очень разнообразны.

Мексиканская птица коровья птица приземляется на нос бизону

застрял в грязи и готовится к появлению комаров, которые

хочется залезть зверю в нос. Другой пример: на

гора, Серра-дус-Оргаос, в Бразилии, водное растение,

Utricularia nelumbifolia, которая, вероятно, является насекомоядной,

Обитает на засушливых скальных склонах, фанерогам с хлорофиллом.

Он растет только в воде, запертый в воронкообразном центре

розетки листьев представителя семейства Bromeliaceae, распространенного в

эти регионы. Он производит столоны, почти как соломенные.

ягоды, которые образуют новое растение, когда достигают другой розетки.

На этом новом растении образуются новые цветы и столоны. Эти ассо-

ассоциации похожи на те, которые мы назвали симбиозами.

osis, но мы можем использовать этот термин, только если мы также используем его для всех

другие отношения, такие как те, которые существуют между

насекомые, которые проникают в цветы, и цветы, которые повторно

получить пыльцу от насекомых или от животных

которые ищут пищу или убежище и других животных или

растения, которые их обеспечивают. Я не возражаю против этого генерала —

ization, поскольку я попытался продемонстрировать сходство между

эти ассоциации.

Доказав сходство этих ассоциаций,

исчезает исключительное положение, занимаемое некоторыми паразитами,

хотя среди близких родственников это может показаться особенным.

Мы также отвергаем старые мнения, что они родились из

соки или гнилые ткани хозяина. И, аналогично, лишайники

также теряют свои позиции, которые на первый взгляд казались такими

исключительный.

2 Лихенологи очень расстроились, услышав

этого водорослево-грибкового взаимодействия, чувствуя, что их любимцы были

будучи униженным, будучи убежденным, что невероятно, что

чены не были независимыми организмами, а скорее — в своих

мнение — незаконная ассоциация грибка и водоросли.

Возмущение должно исчезнуть, учитывая тот факт, что

не происходит ничего противозаконного, скорее, это особые

случаи, которые происходят повсюду в природе, с тысячей различных

формы Ent. Мы можем только поблагодарить Швендерера за разъяснение

ранее озадачивающая структура лишайников как столь уникальной формы

симбиоза.

2 Следующий текст, конец которого будет отмечен другой ногой-

примечание, было только на немецком языке, но не во французском переводе Доказательство того, что обсуждаемые примеры принадлежат большому количеству

количество взаимодействий между разными организмами не в

само объяснение взаимодействий, предполагая, что это

понимается как один из примеров эмпирического правила, в котором

действительно рассматривались как единичный случай. Настоящее объяснение может

можно получить, если рассматривать с той же точки зрения и в рамках

те же ограничения, что и для других подобных явлений того же

категория. И наоборот, они могут способствовать пониманию:

в целом.

Первое из этих предположений очевидно, и оно не противоречит:

говоря, что относительно объяснительных аспектов теория

эволюции, разработанной Дарвином. Только это-

Ориентация, включающая в себя принципы разведения, способна про-

дать научное объяснение явлений, которые у нас есть

обсуждали. Любое дальнейшее обсуждение этого вопроса будет прекращено.

безупречный. И мне не нужно упоминать ограничения, которые

временно есть объяснение относительно атрибутов орга-

существующего вещества и преобладающего незнания

физиологические основы, известные под собирательным названием

адаптации нормально сочетающихся процессов. В рамках этих

пределы, на основе теорий эволюции и селекции,

мы можем понять повадки коровьей птицы и насекомых, которые

посетить цветы, отношения Азоллы и Анабены,

взаимодействия лишайников и паразитов, а также

особенности морфологии и строения, положившие начало его-

фактически от последовательно наследуемых явлений.

Если эти явления можно подчинить теории

эволюции, то они служат доказательством теории и вносят свой вклад

к его полноте. Более пристальное изучение симбиозов показывает, что

более важный вклад можно найти в другом месте. У нас есть

есть веские основания согласиться с Дарвином, говоря, что последующие

адаптации и коррелирующие изменения морфологии и

трансформации организмов происходят и должны происходить в результате

последовательность воздействия окружающей среды на организмы

и от их способности к трансформации. Через взаимодействие-

этих двух основных факторов, мы можем объяснить формы и

механизмы, существующие в настоящее время.

Большинство этих морфологий и механизмов полностью определены.

развитые и унаследованные черты; преобразования через

которые они возникли, не происходили на наших глазах, и мы

не в состоянии заставить их произвольно появляться и

пропадать. Их происхождение уходит корнями в доисторические времена, период, который

можно только более или менее точно определить. Касательно

азоллы, например, развитие каверны в

где проживает Анабена, возникла до пространственного разделения

и таким образом дифференциация четырех современных видов.

Мы получаем информацию о задействованных процессах

в развитии нынешних условий из наших ожиданий

изменчивость, способность к трансформации

виды, в результате преднамеренного разведения, частично

путем сравнения параллельно существующих морфологий,

от предопределенных унаследованных морфологий и от

состояния эмбрионального развития. Из всех факторов окружающей среды влияние неодинаково

названные организмы на одном и другом особенно выделяются —

и являются сильными взаимными детерминантами морфологии и

поведение. Морфология и особенности обоих цветов

что пчелы часто и их посетители, отношения

азоллы с их анабенами и тысячу подобных родственников.

отношения могут быть поняты только в результате взаимной адаптации

тации. Эти случаи также могут быть унаследованы, предопределены

состояния. Есть много других примеров, подтверждающих наши

ожидания, что симбиозы являются детерминантами морфологии.

Удаление азоллы с

полости Анабены, кроме того факта, что она не

иметь смысл. Была бы непреодолимая трудность

удаление маленького гостя, несомненно, повредит

нежные конструкции хозяина. Однако нет никаких

лучшие примеры.

Многие строгие паразиты влияют на морфологию своих

хосты. Волчье молоко (Euphorbia esula) полностью меняет свой

морфология после проникновения паразитического гриба, который

Tally преображает форму летних побегов. Похожий

гриб-нахлебник (Aecidium elatinum) проникает в почки

пихты пихтовой (Abies pectinata) [Abies alba]. В

незараженные ветви имеют горизонтальное, двустороннее разветвление и

вечнозеленые листья. Ветви, занятые злоумышленником, растут

прямостоячие, с мутовчатыми разветвлениями, теряющие листья каждые

год и каждую весну разрабатывают новые, развивая мало

ели на неповрежденных ветвях, которые могут стать 10 и более

лет.

Паразиты несут прямую ответственность за эти изменения.

в морфологии. Они не возникают, когда паразиты

отсутствует. Их можно намеренно вызвать и предотвратить.

Возможно, эти примеры не следует принимать во внимание, так как они относятся к

дер на патогенность; и поскольку они имеют сходство с

образование галлов и новообразований, образцовое состояние их слабо-

Энед — но, по общему признанию, не более того. Где

граница между патологическим и непатологическим преобразованием

mation различаются больше, чем обычная дифференциация?

Мы воздержимся от дальнейшего рассмотрения таких примеров,

потому что в этом нет необходимости.

Как упоминалось ранее, когда Носток входит в дихотомию

корни саговников, структура этих корней меняется в зависимости от

боком. В компактной паренхиме

корни для размещения посетителя; они образованы конкретным

ориентация растущей ткани и не появляются в корнях

в отсутствие посетителя. Мы видели нечто подобное, но больше

очевидно, с водорослями и грибами, производящими лишайники.

Об особенностях грибов мы уже рассказывали. В

водоросль значительно видоизменяется, когда соединяется со своим спутником.

ион. Ориентация роста, влияющая на форму:

изменен. Студенистый стебель, который водоросли Ностока

3 Это конец текста, который присутствует на немецком языке, но не в

Французский, текст. студенистые лишайники плоские или слегка сферические

сформированный, регулярно разветвляющийся в тело фруктозы. Хло-

клетки rophyll, круглые или удлиненные, обнаруженные у Pleurococcus и

Стихококки, меняют свою форму, как только лишайник-

грибок их захватывает. Ориентация их подразделений может

постепенно меняются, но варьируются в зависимости от грибка

с которым он ассоциируется.

У этих растений, а также у Cycad патологические

изменений не происходит не только потому, что у нас нет кон-

изобретений, чтобы договориться о том, что здорово, а что больно, но

еще и потому, что нет свидетельств снижения жизненной энергии,

о более быстрой смерти, ни каких-либо признаков болезненного состояния. Вместо этого

отчеты, написанные Шталем, показали, что сразу после

их связь с грибком лишайника, клетками

водоросли становятся намного крупнее, содержат больше хлорофилла,

сильнее во всех отношениях. Несомненно, по данным, которые

давно известны строение

лишайник, все эти характеристики сохраняются на всю жизнь

лишая, иногда на несколько десятков лет.

Здесь и во многих других примерах, которые я мог бы привести —

Мы можем видеть изменения в морфологии, которые мы не можем

объяснять как патологические во взаимоотношениях между

симбионты с разными именами. Исследователь может арбитражно-

Сделайте так, чтобы эти изменения появлялись или исчезали, объединяя или разделяя

выращивание симбионтов. Но, поскольку явления, которые мы

описали как симбиоз лишь частные случаи среди

многие отношения, которые существуют между организмами, это

просто вклад в понимание всей совокупности

отношения между организмами. Сами по себе эти явления

может показаться неважным, а для некоторых людей это может

оказались ненужными обращать на них внимание; они есть

однако имеют большую ценность, потому что они экспериментально

доступный.

Теорию эволюции часто критиковали за ее отсутствие.

экспериментов; это обвинение неверно, потому что, как это часто бывает

подчеркивалось, мы можем найти важные отчеты, подтверждающие

эта теория в разведении животных и растений. Независимо

важности, которую мы придаем естественному отбору,

приводит к постепенной смене вида, желательно видеть

открытие нового поля для экспериментов. Вот почему я хотел

Предлагаем вашему вниманию эти эксперименты хотя бы для уточнения

некоторые наблюдения. Я не говорил ни о каком новом наблюдения. Все примеры, которые я упомянул, хорошо известны. Доказательства в поддержку фундаментальной теории, которую мы о которых говорили, встречаются повсюду. Нам просто нужно позаботиться-полностью осмотреться

Перевод речи Генриха Антона де Бари 1878 года «Появление симбиоза» (De la symbiose)

English translation of Heinrich Anton de Bary’s 1878 speech,

‘Die Erscheinung der Symbiose’ (‘De la symbiose’)

Nathalie Oulhen 1 & Barbara J. Schulz 2 & Tyler J. Carrier 3

Received: 20 December 2015 / Accepted: 22 April 2016

# Springer Science+Business Media Dordrecht 2016

Abstract Die Erscheinung der Symbiose, meaning Bthe phe-

nomenon of symbiosis^ in English or Bde la symbiose^ in

French, is a transcription of the 1878 lecture by the German

botanist and mycologist Heinrich Anton de Bary in which he

first used the term ‘symbiosis’ in a biological context. De

Bary’s speech was published in 1879 in German, later to be

translated into French; though only fragments of his speech

are available in English. Translating de Bary’s lecture is timely

because the field of symbiosis, especially with respect to mi-

croorganisms, is expanding and the importance of symbiosis

is now recognized across the biological sciences. Researchers

have now begun to sort through the early literature to uncover

original thoughts pertaining to symbiotic interactions. We be-

lieve that having de Bary’s lecture accessible to researchers in

English will help enhance interest in the history of symbioses,

document de Bary’s pioneering contribution, and aid in estab-

lishing an understanding for whom the lecture was intended

and when biological symbioses were first recognized. We

present a short biography of Heinrich Anton de Bary, a full

translation of his lecture, and conclude by briefly highlighting

current endeavors in symbiosis research.

Keywords Symbiosis . De la symbiose . Die Erscheinung der

Symbiose . Heinrich Anton de Bary

1 Introduction

Heinrich Anton de Bary (Fig. 1), addressed by students and col-

leagues as Professor Anton de Bary or BThe Professor^, was born

on 26 January 1831 in Frankfurt, Germany to August Theodor de

Bary, a physician with a keen interest in botany, and Emilie von

Meyer (Ahmadjian and Paracer 1986). In de Bary’s early years,

his father insisted he become a physician, and, in doing so, sent

him to study medicine at Heidelberg University, Germany, and he

later transferred to the University of Marburg, Germany (Horsfall

and Wilhelm 1982). While in medical school, de Bary researched

smut and rust diseases associated with cereals (field crops), which

at the age of 22 led him to publish a book titled, Untersuchungen

über die Brandpilze und die durch sie verursachten Krankheiten

der Pflanzen mit Rücksicht auf das Getreide und andere

Nutzpflanzen (de Bary 1853; English translation: Studies on the

smut fungi and the causes of plant diseases with respect to grain

and other crops). In his book, de Bary sought, and succeeded, to

disprove the dogma of spontaneous generation. In that same year,

de Bary received his medical degree with his dissertation titled, De

plantarum generatione sexuali (English translation: The sexual

generation of plants).

Following medical school, de Bary practiced medicine brief-

ly until deciding to make botany his primary subject (Horsfall

and Wilhelm 1982). Soon after, de Bary became an adjunct

lecturer (or ‘Privatdozent’ in German) at the University of

Tübingen Germany, where he assisted Hugo von Mohl, the

German botanist and member of the Royal Society who coined

the term ‘protoplasm,’ or the living content of a cell

encompassed by the plasma membrane. At 24, de Bary

succeeded Carl Nägeli, the Swiss botanist and chair of

Botany at the University of Freiburg (Germany) who, perhaps,

was most remembered for discouraging Gregor Mendel from

continuing to investigate inheritance in plants (Sparrow 1978;

Horsfall and Wilhelm 1982

In 1867, de Bary and his wife Antonie de Bary (previously

Antonie Einert) moved to Halle (Germany) to work at the

University (currently, The Martin Luther University of

Halle-Wittenberg), and subsequently replaced Diederich

Franz Leonhard von Schlechtendal, the German botanist

who co-founded Botanische Zeitung, a botany-centered aca-

demic research journal. Fittingly, de Bary later became a co-

editor and then editor-in-chief of Botanische Zeitung (Sparrow

1978; Horsfall and Wilhelm 1982). After leaving University

of Halle, de Bary moved to the University of Strasbourg

(France) to continue his studies, which were, in fact, viewed

as his most productive years (Sparrow 1978; Horsfall and

Wilhelm 1982). Over the course of 33 years as a professor

(1855 to 1888), de Bary trained more than 100 students who

came from all corners of the globe to study in his laboratory

(Fig. 2). In fact, de Bary viewed mentoring students to be one

of his most important responsibilities, and persistently encour-

aged them to be self-reliant, to think critically, and to over-

come difficulties and errors. Many of his students went on to

become distinguished scientists and educators (Ahmadjian

and Paracer 1986).

Aside from mentoring students, de Bary authored more

than 100 publications on fungi and plant diseases: those on

the parasitic oomycete, Phytophthora infestans, that infects

potatoes, the fungal pathogen of wheat and other grains,

Puccinia graminis, as well as studies of lichens. On 19

January 1888, de Bary passed away in Strasbourg, France, at

the age 57 of cancer of the mouth (Balfour 1889; Horsfall and

Wilhelm 1982), and at the time of his death was one of the

most influential biologists in Europe (Sparrow 1978; Horsfall

and Wilhelm 1982; Ahmadjian and Paracer 1986).

Over the course of a career lasting nearly 40 years, de Bary

was very productive, not only writing more than 100

publications, but also completing several books, and describ-

ing six genera (Aphanomyces de Bary, Aplanes de Bary,

Echinostelium de Bary, Phytophthora de Bary, Piptocephalis

de Bary, Pythiopsis de Bary) as well as one species

(Phytophthora infestans (Montagne) de Bary).

A few key landmarks highlighted de Bary’s research

achievements. Firstly, in 1877 he published a nearly

700-page book titled, Vergleichende Anatomie der

Vegetationsorgane der Phanerogamen und Farne

(English translation: Comparative anatomy of the vegetative

organs of the phanerogams and ferns) that also included 241

woodcuts (de Bary 1877). This monumental study was

translated by British botanists Frederick Orpen Bower,

fellow of the Royal Academy who was awarded the

gold medal of the Linnean Society and the Darwin

Medal of the Royal Society, and Dukinfield Henry

Scott, former president of the Linnean Society, a member of

the Royal Swedish Academy of Sciences, who was also

awarded the Darwin Medal of the Royal Society. Secondly,

in 1866, de Bary published a ~300-page book titled,

Morphologie und Physiologie der Pilze, Flechten und

Myxomyceten (English translation: Morphology and physiol-

ogy of fungi, lichens and myxomycetes; de Bary 1866), which

he rewrote in 1884. Thirdly, de Bary’s most important and

innovative ideas resulted from his own ideas, namely, his def-

inition of symbiosis: Ba phenomenon in which dissimilar or-

ganisms live together^ (de Bary 1879a, b; Ahmadjian and

Paracer 1986).

In 1878, Professor de Bary was given the honor of an

invitation to address the Association of German Naturalists

and Physicians (de Bary 1879a, b). It was here, describing

the intimate partnerships between algae or cyanobacteria

(or both) and filamentous fungi, that Heinrich Anton

de Bary introduced the term ‘symbiosis’ in a biological

context. It is worthy to note that German botanist Albert

Bernhard Frank used the word ‘symbiotismus’ in a 1877

manuscript and this may have stimulated de Bary.

Furthermore, the term ‘symbiosis’ was incorporated into

human linguistics in 1622; thus, de Bary’s innovation

was biologically centered (Richardson 1999). In 1879,

de Bary’s speech was privately published in Strasburg,

Germany, by the Verlag von Karl J. Trübner publishing com-

pany as Die Erscheinung der Symbiose (de Bary 1879a). This

seminal paper was translated into French (titled, De la

symbiose) and published in Vue Internationale des Sciences

(English translation: International Journal of Science)

(de Bary 1879b), but only fragments have been translat-

ed into English (e.g., Ahmadjian and Paracer 1986;

Sapp 1994). We hope that by providing a full transla-

tion, researchers at all levels as well as historians of science

will gain a greater understanding of symbiosis and the

origins of a discipline that investigates such a wide

range of associations2 Translation

Die Erscheinung der Symbiose (‘de la Symbiose’)

[The phenomenon of symbiosis]

Lecture

Held at the meeting of the German Natural Scientists

and Physicians in Cassel

By A. de Bary

Professor of Botany at the University of Strasbourg

Preface

The talk that is being published here was held at a gen-

eral meeting of the Cassel Natural Scientists. It was

intended for the named group of listeners, i.e. for natural

scientists and physicians, in order to give them a com-

pact summary of a large number of connected natural

phenomena and general aspects for assessing these.

With the customary copy in the daily paper of the meet-

ing, I believed that the talk had been adequately record-

ed for the audience and for others for whom it might be

of interest. I felt that an additional publication would be

superfluous. And even now, in spite of having been

requested to make the lecture available to a larger pub-

lic, I would have declined if it had not been for a sup-

plement of the Augsburger Allgemeiner Zeitung

[Augsburg General Newspaper] no. 296, October 23,

1878, in which a critique by A.W. was published. Or

perhaps I should rather call it a provocation. The re-

marks of the A.W. correspondent were not suited to give

the reader an accurate impression of what the lecture

intended to convey. It even contained a text in quotationmarks that I was supposed to have said, but that was not

in the lecture and that never could have been included. I

feel that I owe the reader who has become interested in

the subject matter, but is not familiar with relevant liter-

ature, a printed version of the subject matter as it is.

I do not believe that any further arguments with the

A.W. correspondent are necessary. For readers who are

not familiar with the subject matter, I have added foot

notes with factual explanations.1

Strassburg, November, 1878.

A. de Bary

When I was trying to find a subject for this conference, I

was studying two plants that live in a special relationship. This

gave me the idea to talk about observations regarding dissim-

ilarly named organisms that live together, in symbiosis, as we

can call these associations. The present preoccupation with the

subject, but also the consideration that similar relationships

have become well known in the course of the past 10 years,

are factors in deeming them to be of general interest. Thus, this

talk will be a consideration of such symbioses, namely, the

living together of differently named organisms. I have decided

to bear with this subject, in spite of the fact that the topics at

our meetings should deal with contemporary issues, critique

and history of methods used in science and teaching. The

presentation of current research results will certainly also be

of general interest.

1 We have not translated the numerous footnotes that are in the German

but not in the French version, since they were not part of the original talk. I am going to talk mostly about observations made in the plant

kingdom; first, because the nature of these associations are easier

to observe, and also because the corresponding phenomena

found in the animal kingdom are already known to people pres-

ent here, or can be read about in the popular book written by

[Pierre-Joseph] van Beneden: Animal parasites and messmates.

I will not have time to talk much about this subject in the

limited time that I have here, so I will simply indicate the main

points, and explain them with good examples.

The most well-known and most exquisite example of sym-

biosis is holoparasitism, the state in which an animal or a plant

is born, lives, and dies on or in an organism that belongs to a

different species. This organism becomes the home of the

parasite and provides the parasite with its entire nourishment.

In one word, it is its host, and since the parasite attains its

nourishment either from the body of the host or from the food

it consumes, it lives off the organism. The relationships be-

tween the parasite and its host are, as we know, very diverse,

particularly regarding the dependency of one on the other.

Some parasites are completely dependent on different hosts

that may vary according to their developmental stages. That is

the case of the Cestoda (tape worms), or the rust fungi on

Berberis, the Boraginaceae, and the Poaceae. On the other

hand, some parasites can live with very different hosts, but can

also, at specific times of their life, live without hosts. This is

the case for several blood sucking insects, for some fungi, and

several parasitic insects. The muscardine fungus (Botrytis

bassii), for example, does not spare any species of insects

when it meets them at the right moment. However, it can also

grow freely, without a host, and produces spores that will

reach new victims. Intermediate relationships exist between

these two extreme cases.

Another point to consider regarding the relationships be-

tween parasites and their hosts is the negative effect that the first

has on the second during development. Antagonism, a fight,

must occur between the two, depending on the nourishment

uptake of the parasite. The course and the outcome of this fight

can differ greatly. Sometimes the parasites barely affect the

hosts, in several fish for example. On the other hand, disease

and death can be caused immediately by the parasite, as is the

case of humans infected by Trichinosis, or in potatoes infected

by Phytophthora. However, different relationships exist be-

tween other organisms. They are similar to parasitism and are

often classified in this category, but they are essentially different.

Many smaller animals live on larger animals and feed on

their waste: epidermis that is exfoliating, feathers, hairs, etc.

This is the case for several species of Trichodectes and

Philopteri; they can feed from the skin mucus of the fish, like

the Arguli. These are van Beneden’s mutualists; they are in a

relationship of mutual enhancement with their hosts. By living

off the waste of their hosts, they take care of its hygiene.

Other small animals live in or near larger animals, to feed

from the crumbs that fall from the table of the rich, from theleft-overs of the food that the larger has attained for itself.

They are the commensals of van Beneden.

It’s clear that similarities exist between all of these relation-

ships and strict parasitism; there are also intermediate degrees.

In the plant kingdom, the last two categories are less com-

mon. However, a careful study found mechanisms that are

close to the mutualism of van Beneden with epiphytes that

are very well represented in the tropical world by hundreds

of orchids and aroids. These plants attach to the bark of the

tree and use the products resulting from the exfoliation of the

bark. We find these interactions everywhere in this country,

like the moss growing on bark – not to mention the smaller

species – plants that choose to live in the desquamination of

the bark, some having no preference for a specific tree species,

others preferring one species.

All plants with chlorophyll are highly independent of their

host concerning their nutritional processes. We could at most

consider these epiphytic organisms as commensals of their

plant hosts; but this term could be applied to all non-

parasitic plants growing in the same location, to the extent that

they share carbon dioxide, water, and nutritive substances

from the ground. Using van Beneden’s strict definition of

commensalism, it cannot exist in the plant kingdom.

This is enough to demonstrate that there are not strict par-

allels between phenomena observed in the two kingdoms.

There are, moreover, among the plants, additional associations

between differently named species that cannot be classified in

the categories previously mentioned. The association between

Azolla and Anabaena as mentioned at the beginning of this

talk is such an example.

Azolla is the name of a genus of fernlike plants that look like

large, foliated mosses and that grow on the surface of water as

the duckweeds (Lemnaceae) do. The stem is very branched

and linked to abundant roots, and has two rows of leaves that

are closely spaced and oriented horizontally on the water sur-

face. Each leaf is composed of two lobes, superimposed and

spread at the surface of the water. Despite an exceptional pe-

culiarity, the structure of this plant is not essentially different

from other plants that have a similar lifestyle. On the lower

surface (oriented towards the water) in the upper foliar lobe,

there is a small opening leading to a relatively spacious cavity,

which is covered by special hairs. In this cavity, lives a blue-

green algae composed of a single row of cylindrical cells,

elongated and embedded in a gelatinous sheath, as is charac-

teristic for several groups of Nostocaceae and especially for

Anabaena. When the leaves die, the Anabaena within also

dies, according to what we have been able to observe. There

are no other algae in this cavity. How does this unusual visitor,

without exception, enter each leaf and where does it come

from? It cannot be found outside of the plant, on the leaves

of the adult, or even at the entrance of the cavity. It is only

found in one other location: a little bit below the extremity of

the branch, that still grows in length, as in other plants of thesame family, and produces new leaves and new branches. This

extremity is curved and shaped like a hook oriented upward. A

concave space is located just below it and surrounded by the

structures that will give rise to the leaves and the branches.

This concave space is also inhabited by Anabaena. It is located

just below the extremity of the young developing branch, and

Anabaena immediately locates to the indicated place. The

young leaves are in contact with the algae; the upper lobe is

flat at the beginning, but then a bulge in the shape of an annular

bead grows quickly and forms the cavity with its opening. As

soon as this bulge starts to form, a part of the algae gets trapped

in the center, and grows within the cavity. As the stem extends,

this foliar part containing Anabaena becomes isolated from its

first location. I have already told you that this interaction was

first described by [Georg] Mettenius and [Eduard] Strasburger

and that they found no leaf without a cavity, and no cavity

without Anabaena. The following part is no less interesting.

We know four species of Azolla that are quite similar, but

clearly delineated by differences in their fructification. Two

of these species are very common in America and Australia;

the third one is in Australia, Asia, and Africa; the fourth one is,

as far as we know, limited to the area of the Nile [River]. In all

these species, and in all the samples that were studied, we

found this association with Anabaena as described, and totally

identical in all the details. Thus, it is not possible, so far, to

distinguish the species of Anabaena according to the Azolla in

which they were found.

There are a number of cases in which species closely relat-

ed to the Azolla-Anabaena, commonly described as Nostoc,

live in terrestrial plants, also in cavities, but with always less

regularity than the described example. They can be absent, or

can come from outside during the later stages of development.

I only want to refer, as an example, to the roots of the cycads.

This plant grows slowly and when relatively young begins to

develop a thick tap root that becomes branched in and on the

ground, as other roots do. At the base of the root – I do not

know if this is always the case – one or two pairs of root

branches develop. Generally or maybe always, they grow per-

pendicularly upwards, branch, change directions once or

twice, and form spadiceous bulges at their extremities.

Similarly, dichotomously branched roots appear later, often

in abundance and very close to each other, on the branches

of the tap root and spread on the ground. Frequently, but not

always, Nostoc can enter between the cells of the dichoto-

mously branched roots; this is followed by specific changes

in the structure of the root branch. Under the bark, a paren-

chymal layer develops that barely differs from the roots in

absence of Nostoc. Soon, this layer becomes an arched struc-

ture, held by thin strands between which are located large

spaces. The strands are elongated cells of the parenchymal

layer. The spaces are filled with abundantly growing algae.

This is, again, a specific association; we know a number of

others, but they are not as remarkableThere is one form of vegetation, an extensive group, com-

posed of thousands of species that is an association of two or

three different species that also can only exist through this

association. I am talking about organisms known as the li-

chens. Among them, you probably know the reindeer lichen

and the Iceland moss. Everyone has also seen how, especially

in the mountains, they may abundantly cover the surfaces of

rocks, peat, and the trunks of the trees.

Most of us learned at school that lichens are cryptogams

and their method of fructification is exactly that of the asco-

mycete fungi. Their structures are also very similar, except

that they always contain cells with chlorophyll that fungi do

not have. Because of this specificity, lichens can assimilate

carbon dioxide, explaining their ability to live on naked rocks

or other substrates deprived of organic compounds. Fungi

deprived of chlorophyll require organic compounds.

The masses of green cells that characterize the lichens had

the most unusual fate in the history of science, until it was

demonstrated 10 years ago that they are not really part of the

plant, which has the same vegetative and fruiting body as the

fungus. They are algae that live and grow in association with

fungi that cannot exist without this singular association. A

specific species of fungus and a specific species of algae create

in a unique association a specific lichen; without this associa-

tion, the lichen would not exist. If the spores of the lichen,

which are produced abundantly, are sowed under favorable

conditions, only small fungi grow and quickly die. The fungi

can only develop to lichens if they associate with the correct

alga. Each species of lichen fungus only associates with a few

species or with only one species of alga; among these fungi,

many related species can form these associations.

However, the number of algae is lower than the number of

fungi that can produce lichens, and lower than the number of

the corresponding lichens; because according to [Agustín]

Stahl’s reports, it is clear that one single species of alga can

be used by several or perhaps many fungal species to form

many lichen species. I will have to come back to this subject to

discuss the forms of the association and the relationships be-

tween the associated species.

When we observe more closely the phenomena described

above, we find in the azollas and the cycads as well as in

lichens, intimate associations of different species, but never

an organization that fits one of the categories described at the

beginning of this study. For the reasons that I have already

explained, we cannot strictly speak of commensalism or

parasitism.

The Anabaena of Azolla, and the Nostoc of the Cycas’s

roots live in specific locations, but they do not live at the

expense of their hosts; there is not even evidence that they

take advantage of them. The Nostoc of Cycas can thrive ex-

cellently in water, even without having this hostel. When we

artificially isolated it, the Anabaena of the Azolla also seemed

to live in water without a living host, which has not yet beenverified. We can theoretically assume this a priori for

Anabaena as well as for the Nostoc-form. Not only because

they have the same structure as plants with chlorophyll that

can live without organic compounds, but also because we

know many structures that look exactly like them, which

means that there are many Nostoc and Anabena species that

do not grow in living accommodations, but vegetate freely in

water or on the ground.

The term mutualism would be best suited to define the life

of the Nostoc that we have just talked about, if we accept that

the host and the parasite are useful for one and other, i.e. do

each other a few favors. It is, however, doubtful that there are

mutual advantages to the partners. We can definitely say that

they do not harm each other significantly, because, if this were

the case, the association would not exist. It is likely that the

host protects the little algae in different ways. But presently,

we have no evidence of the mutual benefits that they could

afford each other.

The usefulness of the relationships for the lichen partners

varies, but also differs from that of the relationships observed

in animals. Without making any huge mistakes, but only for

very few of them, can we talk about real parasitism. This is

because the fungus creates its home in or on the algae, the

smaller partner, and lives at its expense. But even in the best

scenario, the term parasitism is not strictly accurate. For most

of the lichens, the relationship is quite different. The algae can

usually live alone. We can not only artificially isolate it and

observe its independent growth and reproduction, but we also

often see the lichen algae in nature without its being part of a

lichen. This is not the case for the fungus of the lichen. It

cannot develop by itself, as already mentioned, and dies

quickly if it does not find an alga. To grow and develop, the

fungus needs the alga’s carbon dioxide assimilates. However,

it does not simply stay in or on the algae, it encloses it with its

body, growing so extensively that for most of the lichens, it

forms most of the overall mass. The alga only represents a

small part, one tenth, or maybe less. According to this volume,

the fungus would be the host, and the algae would be the

tenant. But the host depends on the tenant to survive – it is

what usually happens in real life. The tenant is given the best

of care; not only is its growth not inhibited, but is even better

than when growing alone; its growth is coordinated with that

of the host. Finally, by penetrating deeply into the hard rock,

the host is in charge of attaching the body to the substratum,

but also for providing necessary components of volcanic ash

to the joint household.

We cannot continue to discuss the extremely interesting

detail regarding lichen structure and economy, but must limit

the discussion to that which has already been said, adding that

there are many diverse phenomena regarding the living to-

gether of organisms of different species that are associated

with parasitism, mutualism, etc. They are too diverse and

complex to be put into categories. Parasitism, mutualismand lichenism are special cases in this establishment of asso-

ciations in which the term symbiosis serves as a general de-

scription. Do we want to differentiate the main categories? We

suggest two categories: the antagonist symbiosis in which the

partners combat one and other, and the mutualistic symbiosis

in which there is a reciprocal benefit for the symbionts, but

here, again, we cannot define exact boundaries.

The boundaries are not well defined if we want to distin-

guish associations of symbionts that are strictly united for their

common benefit in contrast to those that we can group under

the term of sociability. Examples of the latter are very diverse.

A Mexican bird, the cowbird, lands on the nose of a bison

stuck in the mud and is on the outlook for mosquitoes that

want to crawl into the animal’s nose. Another example: On the

mountain, Serra dos Orgaos, in Brazil, an aquatic plant,

Utricularia nelumbifolia, which is probably insectivorous,

lives on the arid rock slopes, a phanerogam with chlorophyll.

It only grows in water, locked in the funnel-shaped center of

the leaf rosettes of a member of the Bromeliaceae, common in

these regions. It produces stolons, almost like those of straw-

berries that form a new plant when they reach another rosette.

New flowers and stolons form on this new plant. These asso-

ciations are similar to the ones we have referred to as symbi-

osis, but we can only use this term if we also use it for all the

other relationships such as the ones that exist between the

insects that enter the flowers and the flowers that re-

ceive the pollen from the insects, or between animals

that look for food or for a shelter and the other animals or

plants that provide them. I have no objection to this general-

ization, as I have tried to demonstrate the similarities between

these associations.

With the proof of the similarities of these associations, the

exceptional position occupied by certain parasites disappears,

even though it may seem special among the close relatives.

We also reject the old opinions that they were borne from the

juices or rotten tissues of the host. And, similarly, the lichens

also lose their position that at first glance seemed so

exceptional.

2 The lichenologists became extremely upset upon hearing

of this algal-fungal interaction, feeling that their darlings were

being degraded, convinced that it was unbelievable that li-

chens were not independent organisms, but rather – in their

opinion – an illegal association between a fungus and an alga.

The outrage ought to disappear, considering the fact that there

is nothing illegal going on, but rather that these are special

cases that occur everywhere in nature with a thousand differ-

ent forms. We can only thank Schwenderer for clarifying the

previously puzzling structure of lichens as such a unique form

of symbiosis.

2 The following text, the end of which will be marked by another foot-

note, was only in the German, but not in the French translationThe proof that the examples discussed belong to the large

number of interactions between different organisms is not in

itself an explanation for the interactions, assuming that this is

understood as one example of an empirical rule that had pre-

viously been seen as one isolated case. A real explanation can

be gained if regarded from the same standpoint and within the

same limitations as for other such phenomena of the same

category. And conversely, they may contribute to understand-

ing the entirety.

The first of these assumptions is obvious, and it goes with-

out saying that regarding the explanatory aspects, the theory

of evolution as developed by Darwin is meant. Only this the-

ory, which includes the principles of breeding, is able to pro-

vide a scientific explanation for the phenomena that we have

discussed. Any further discussion of this point would be su-

perfluous. And, I do not need to mention the limits that the

explanation temporarily has regarding the attributes of orga-

nized substance and the prevailing lack of knowledge of the

physiological fundaments known under the collective name of

adaptations of normally combined processes. Within these

limits, on the basis of the theories of evolution and breeding,

we can understand the habits of the cowbird and of insects that

visit flowers, the relationship between Azolla and Anabena,

the interactions of the lichens and of parasites, but also the

peculiarities of morphology and structure that originated his-

torically from successively inherited phenomena.

If these phenomena can be subordinated to the theory of

evolution, then they are evidence for the theory and contribute

to its totality. A closer examination of symbioses shows that a

more important contribution can be found elsewhere. We have

ample reason to agree with Darwin to say that successive

adaptations and the correlating changes of morphology and

transformations of organisms occur, and must occur, as a con-

sequence of the influence of the environment on the organisms

and on their capacity for transformation. Through the interac-

tions of these two main factors, we can explain the forms and

mechanisms that presently exist.

Most of these morphologies and mechanisms are fully de-

veloped and inherited traits; the transformations through

which they originated did not occur before our eyes and we

are not in the position to make them arbitrarily appear and

disappear. Their origin lies in prehistoric times, a period which

can be only more or less accurately determined. Regarding

the azollas, for example, the development of the cavity in

which Anabena resides arose before the spatial separation

and thus differentiation of the four present-day species.

We attain information regarding the processes involved

in development of the present conditions from our expe-

riences with variability, the capacity for transformation of

species, from results of intentional breeding, in part

through comparison of parallel existing morphologies,

from predetermined inherited morphologies and from

embryonic developmental states. Of all the environmental factors, the effects of dissimilarly

named organisms on one and other are particularly outstand-

ing and are strong reciprocal determinants of morphology and

behavior. The morphology and features of both the flowers

that bees frequent and that of their visitors, the relationship of

the azollas with their anabenas, and a thousand similar rela-

tionships can only be understood as a result of mutual adap-

tations. These cases can also be inherited, predetermined

states. There are many other examples which confirm our

expectations that symbioses are determinants of morphology.

It would take far too much time to remove the azollas from

the cavities of Anabena, aside from the fact that it would not

make any sense. There would be the insurmountable difficulty

that removal of the little guest would undoubtedly injure the

delicate structures of the host. However, there are not any

better examples.

Many strict parasites influence the morphology of their

hosts. Wolf’s milk (Euphorbia esula) completely changes its

morphology following intrusion of a parasitic fungus that to-

tally transforms the form of the summer shoots. A similar

freeloader fungus (Aecidium elatinum) intrudes into the buds

of the European silver fir (Abies pectinata) [Abies alba]. The

uninfected branches have horizontal, bilateral branching and

evergreen leaves. The branches occupied by the intruder grow

upright with whorled ramifications, losing their leaves every

year and developing new ones every spring, developing little

fir trees on the intact branches that can become 10 or more

years old.

The parasites are directly responsible for these changes

in morphology. They do not occur when the parasites are

absent. They can be intentionally induced and prevented.

Perhaps these examples should be disregarded since they bor-

der on pathogenicity; and since they have similarities to the

formation of galls and tumors, their exemplary status is weak-

ened – but admittedly not more than that. Where does the

border between pathological and non-pathological transfor-

mation differ more than a conventional differentiation?

We’ll refrain from further consideration of such examples,

because this is not necessary.3

As mentioned earlier, when Nostoc enters the dichotomous

roots of the cycads, the structure of these roots changes con-

siderably. Large spaces appear in the compact parenchyma of

the roots to house the visitor; they are formed by a specific

orientation of the growing tissue and do not appear in the roots

in absence of the visitor. We saw something similar, but more

obvious, with the algae and the fungi that produce the lichens.

We have already talked about the features of the fungi. The

alga is considerably modified when it unites with its compan-

ion. The orientation of growth that influences the shape is

modified. A gelatinous stem that Nostoc, the algae of

3 This is the end of the text that is present in the German, but not in the

French, text. gelatinous lichens, produces is flat or slightly spherically

shaped, branching regularly into a fructicose body. The chlo-

rophyll cells, round or elongated, found in Pleurococcus and

Stichococcus, change their shapes as soon as the lichen-

fungus captures them. The orientation of their divisions can

gradually change, but are variable depending on the fungus

with which it associates.

In these plants, and in the case of Cycad, pathological

changes do not occur, not only because we do not have con-

ventions to agree on what is healthy and what diseased, but

also because there is no evidence of a decrease in vital energy,

of faster death, nor any evidence of a sickly state. Instead, the

reports written by Stahl have demonstrated that right after

their association with the fungus of the lichen, the cells of

the algae become much larger, contain more chlorophyll, are

stronger in every way. Beyond doubt, according to data that

have been known for a long time regarding the structure of the

lichen, all of these characteristics are retained for the entire life

of the lichen, sometimes for several dozen years.

Here, and in many more examples that I could have men-

tioned, we can see changes in morphology that we cannot

explain as pathological in the mutual relationships between

symbionts with dissimilar names. The researcher can arbitrari-

ly make these changes appear or disappear by uniting or sep-

arating the symbionts. But, because the phenomena that we

have described as symbiosis are only specific cases among the

many relationships that exist between organisms, these are

merely a contribution to understanding the entirety of associ-

ations between organisms. By themselves, these phenomena

may not seem to be important, and for some people it might

have appeared unnecessary to pay attention to them; they are

however of great value because they are experimentally

accessible.

The theory of evolution has often been criticized for its lack

of experiments; this charge is wrong, because, as has often

been emphasized, we can find important reports that support

this theory in the breeding of animals and plants. Independently

of the importance that we give to natural selection, which re-

sults in gradual changes of the species, it is desirable to see the

opening of a new field for experiments. That is why I wanted to

bring your attention to these experiments, even if only to clarify

some of the observations. I have not talked about any new

observations. All the examples that I have mentioned are well

known. Evidences to support the fundamental theory that we

have talked about are found everywhere. We just have to care-

fully look around.

3 Concluding remarks

Since Heinrich Anton de Bary’s address to the Association of

German Naturalists and Physicians in 1878, the recognition

and appreciation for symbiotic partnerships and associationshas greatly expanded. Over the following ~130 years (i.e.,

until the present), our comprehensive knowledge of symbio-

ses stems from various systems, including: (1) the bobtail

squid Euprymna scolopes and its bioluminescent bacteria

Vibrio fischeri (Nyholm and McFall-Ngai 2004); (2) hard

corals and zooxanthellae (Muller-Parker and D’Elia 1997);

(3) the gutless deep-sea tubeworm Riftia pachyptila and

sulfur-oxidizing bacteria (Cavanaugh et al. 1981); (4) isoptera

(termites) and their microbiome (Warnecke et al. 2007); (5)

Leguminaceae and root-based nitrogen-fixing bacteria

(Franche et al. 2009); (6) lichens (Nash 2008); and (7) mycor-

rhiza (Harley and Smith 1983); numerous other examples of

symbiotic interactions are discussed by Egerton (2015).

A common characteristic of these symbioses is that symbi-

onts associate with a specific species of bacterium or (more

accurately) a community of bacteria and other microbes

(fungi, viruses, bacteria, and archaea). Moreover, each

partner provides a nutritional and/or metabolic advantage

to the other, which might be termed altruism. For example,

most aphids (plant lice) harbor intracellular bacteria of the

genus Buchnera, where the primary role of the bacteria as a

vector for nitrogen recycling is to provide amino acids to the

host, while the host supplies the symbiont with nutrients via

phloem sap, vertebrate blood, or wood (Douglas 1998).

In recent years, the field of symbiosis has focused on

understanding partnerships between the host and its

microbiome: the collection of bacteria, fungi, viruses,

and archaea intimately associated and specific to the

host. Mediating this revolution are advances in sequenc-

ing platforms (i.e., next generation sequencing) and cor-

responding bioinformatics techniques (i.e., metagenomics)

(Jumpstart Consortium Human Microbiome Project Data

Generation Working Group 2012; Shokralla et al. 2012). In

brief, studies using these techniques show that bacterial sym-

bionts are critical, if not essential, players in development,

immunity, regeneration, and disease resistance (McFall-Ngai

et al. 2013; Bordenstein and Theis 2015; Gilbert et al. 2015;

and references therein). A synthesis of host-microbe studies

led to proposing the holobiont or hologenome theory of evo-

lution, which states that the collection of host and symbiotic

microbes is a unit of selection and a product of co-evolution

(Margulis 1991; Zilber-Rosenberg and Rosenberg 2008;

Rosenberg et al. 2009; Bordenstein and Theis 2015).

The term ‘symbiosis’ first applied to biology in 1878 by de

Bary is now accepted without question by the life sciences,

and these intricate partnerships are thought to be a major driv-

ing force in evolutionary biology, as hosts and their symbiotic

microbiota acclimate on short timescales and potentially adapt

over long-term timescales. The recognition that dissimilar or-

ganisms can live harmoniously in close association with one

another has had a more significant impact than de Bary could

have realized, and the extent to which this is the case is likely

beyond the scope of our present understanding. By publishingde Bary’s 1878 speech in English, we hope this scientific

landmark will be more widely recognized for its significance,

its forward thinking, and as the origin of all studies on

symbioses.

Acknowledgments We thank Brown University and the University of

North Carolina at Charlotte for financial support, Dr. William Martin

(University of Düsseldorf, Germany) for obtaining a difficult-to-get orig-

inal French version of de Bary’s speech, and Dr. David Richardson (Saint

Mary’s University, Canada) for providing critical comments on an earlier

draft of this manuscript.

Compliance with ethical standards

Conflict of interest The authors declare that they have no conflict of

interest.

References

Ahmadjian V, Paracer S (1986) Symbiosis: an introduction to biological

associations. Clark University

Balfour B (1889) Professor Heinrich Anton De Bary. T Bot Soc

Edinburgh 17:350–354

Bordenstein SR, Theis KR (2015) Host biology in light of the

microbiome: principles of holobionts and hologenomes. PLoS

Biol 13:e1002226

Cavanaugh CM, Gardiner SL, Jones ML, Jannasch HW, Waterbury JB

(1981) Prokaryotic cells in the hydrothermal vent tube worm Riftia

pachyptila Jones: Possible chemoautotrophic symbionts. Science

213:340–342

de Bary, A (1853) Untersuchungen über die Brandpilze und die durch sie

verursachten Krankheiten der Pflanzen mit Rücksicht auf das

Getreide und andere Nutzpflanzen. GWF Müller

de Bary, A (1866) Morphologie und Physiologie der Pilze, Flechten und

Myxomyceten. W Engelmann

de Bary A (1879a) Die Erscheinung der Symbiose. Verlag von Karl J,

Trübner, Strassburg

de Bary A (1879b) De la symbiose. Rev Int Sci 3:301–309

de Bary, A (1877) Vergleichende Anatomie der Vegetationsorgane der

Phanerogamen und Farne. W Engelmann; translated and annotated

by Bower, FO, Scott DH (1884) Comparative anatomy of the veg-

etative organs of the phanerogams and ferns. Clarendon Press

Douglas AE (1998) Nutritional interactions in insect-microbial symbio-

ses: aphids and their symbiotic bacteria Buchnera. Annu Rev

Entomol 43:17–37Egerton FN (2015) History of ecological sciences, part 52: Symbiosis

studies. Bull Ecol Soc Am 96:80–139

Franche C, Lindström K, Elmerich C (2009) Nitrogen-fixing bacteria

associated with leguminous and non-leguminous plants. Plant Soil

321:35–59

Gilbert SF, Bosch TCG, Ledón-Rettig C (2015) Eco-Evo-Devo: devel-

opmental symbiosis and developmental plasticity as evolutionary

agents. Nat Rev Genet 16:611–622

Harley JL, Smith SE (1983) Mycorrhizal symbiosis. Academic Press, Inc

Horsfall JG, Wilhelm S (1982) Heinrich Anton De Bary: Nach

Einhundertfünfzig Jahren. Ann Rev Phytopathol 20:27–32

Jumpstart Consortium Human Microbiome Project Data Generation

Working Group (2012) Evaluation of 16S rDNA-based community

profiling for human microbiome research. PLoS One 7:e39315

Margulis L (1991) Symbiogenesis and Symbionticism. In: Margulis L,

Fester R (eds) Symbiosis as a Source of Evolutionary Innovation:

Speciation and Morphogenesis. Massachusetts Institute of

Technology, Boston, pp. 1–14

McFall-Ngai MJ, Hadfield MG, Bosch TCG, Carey HV, Domazet-Lošo

T, Douglas AE, Dubilier N, et al. (2013) Animals in a bacterial

world, a new imperative for the life sciences. Proc Natl Acad Sci

U S A 110:3229–3236

Muller-Parker G, D’Elia CF (1997) Interactions between corals and their

symbiotic algae. In: Birkeland C (ed) Life and Death of Coral Reefs.

Chapman and Hall, New York, pp. 96–112

Nash TH (2008) Lichen Biology, second edn. Cambridge

University Press

Nyholm SV, McFall-Ngai M (2004) The winnowing: establishing the

squid–Vibrio symbiosis. Nat Rev Microbiol 2:632–642

Richardson DHS (1999) War in the world of lichens: parasitism and

symbiosis as exemplified by lichens and lichenicolous fungi.

Mycol Res 103:641–650

Rosenberg E, Sharon G, Zilber-Rosenberg I (2009) The holobiont theory

of evolution contains Lamarckian aspects with a Darwinian frame-

work. Environ Microbiol 11:2959–2962

Sapp J (1994) Evolution by association: a history of symbiosis. Oxford

University Press

Shokralla S, Spall JL, Gibson JF, Hajibabaei M (2012) Next-generation

sequencing technologies for environmental DNA research. Mol

Ecol 21:1794–1805

Sparrow FK (1978) Professor Anton deBary. Mycologia 70:222–252

Warnecke F, Luginbühl P, Ivanova N, Ghassemian M, Richardson TH,

Stege JT, Cayouette M, et al. (2007) Metagenomic and functional

analysis of hindgut microbiota of a wood-feeding higher termite.

Nature 450:560–565

Zilber-Rosenberg I, Rosenberg E (2008) Role of microorganisms in the

evolution of animals and plants: the hologenome theory of evolu-

tion. FEMS Microbiol Rev 32:723–735

Запись опубликована в рубрике Общий дизайн с метками . Добавьте в закладки постоянную ссылку.

Добавить комментарий